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In dieser Oper setzte sich Hindemith mit den gesellschaftlichen Aufgaben eines Künstlers auseinander. Die Uraufführung der Sinfonie "Mathis der Maler" fand am 12. März 1934 unter Wilhelm Furtwängler in Berlin statt, jedoch wurde durch eine von Alfred Rosenberg angeführte Kampagne noch in demselben Jahr ein Aufführungsboykott der Werke Hindemiths erwirkt. Diese Nachricht platzte in die Vorbereitungen zu der fest geplanten Aufführung der Oper hinein. Hierauf drohte Furtwängler mit Rücktritt und setzte sich in einem aufsehenerregenden Zeitungsbeitrag für Hindemith ein. Da jedoch das erhoffte Einlenken der NS-Führung nicht erfolgte, "trat Furtwängler am 4. Dezember nicht nur von seinem jungen Amt als Staatsoperndirektor zurück, sondern legte auch die Leitung des Berliner Philharmonischen Orchesters nieder und ließ sich vom Amt des Vizepräsidenten der RMK entbinden". Da selbst der hierdurch ausgelöste Skandal keine Änderung der starren NS-Position bewirkte, entschloss sich Hindemith schließlich zur Emigration.
Im Mittelpunkt der Oper steht das Leben des Malers Matthias Grünewald zur turbulenten Zeit der Reformation und der Bauernkriege. Inspiriert zu diesem Werk wurde Hindemith durch die Bilder des Isenheimer Altars, mit denen er sich bereits vor der Ausarbeitung der Oper in der Symphonie Mathis der Maler auseinandersetzte. Mathis, Hofmaler des Erzbischofs, bemalt im Mainzer Antoniterkloster die Wände des Kreuzganges. Plötzlich stürzt Hans Schwalb, der Führer der aufständischen Bauern, herein, gefolgt von seiner Tochter Regina. Um Schwalb vor seinen Verfolgern zu retten, leiht ihm Mathis sein Pferd. Als die Häscher eintreffen, bekennt sich Mathis zu seiner Tat. Bürger haben sich zur Begrüßung Kardinal Albrechts eingefunden. Der Offizier Silvester von Schaumberg erkennt in Mathis den Mann, der Schwalb die Flucht ermöglicht hat. In einer leidenschaftlichen Rede bekennt Mathis seine Sympathie für die Bauern. Daraufhin entlässt ihn der Kardinal aus seinen Diensten. Die Bücher der Protestanten sollen verbrannt werden.
Viele Bürger empören sich darüber. Um sie zu beruhigen, verliest Capito, ein Vertrauter Albrechts, ein Schreiben Luthers, in dem dieser den Kardinal auffordert, den neuen Glauben anzunehmen und zu heiraten. Capito, der in einer Eheschließung seines Herrn mit einem reichen Bürgermädchen durchaus etwas Vernünftiges sieht, will Albrecht bewegen, Luthers Bitte nachzukommen. Ursula, die Tochter des angesehenen Mainzer Bürgers Riedinger, will sich dafür hergeben, obwohl sie seit ihrer Jugend in Mathis verliebt ist. Der aber will das Mädchen nicht an sich binden, weil er nicht mehr der Jüngste ist und ihr keine gesicherte Existenz bieten kann. Die Bauern haben Königshofen erobert und weitgehend zerstört. Während sie Graf Helfenstein zur Hinrichtung führen, muss dessen Frau die Bauern bedienen. Mathis steht der Gräfin bei und wird dafür niedergeschlagen. Da stürzt Schwalb herbei, um die Bauern zu neuem Kampf anzustacheln. In der folgenden Schlacht erleiden die Aufrührer eine herbe Niederlage. Schwalb fällt vor den Augen seiner Tochter.
Marschieren, wir Preußen nun Mann für Mann! Es gibt niemanden auf der Welt, der uns den Sieg nehmen kann! Solang ein Tropfen Blut noch glüht, so sind wir Preußen stets bemüht! Solang der deutsche Stolz noch steht, und niemand auf die Knie geht: Hoch Preußenland! Hoch Preußenland! Gott schütze es durch seine Hand! Stolz, mutig, ehrenvoll zugleich: Du Perle im heiligen Reich! Schwarz-Weiß, die Fahne uns weht. Voran! Ja, voran! Von Potsdam bis nach Königsberg, Vollbringen Preußen stolz ihr Werk, Im Geiste von des Alten Fritz, Wir stets bewahren sein Antlitz! Und in alle Ewigkeit! Niemals uns ein Feind entzweit! Seiest du, mein Preußen, hier, Der ganzen Menschheit edle Zier! Und vom schönen Annaberg (Schlesien) Grüßt uns Rübezahl mit Zwerg Du, geliebtes Vaterland: Sei stark, mit Gottes rechter Hand! English translation The flag high, with oath ahead! We Prussians march man for man! There is no one in the world who can take away our victory! As long as a drop of blood still glows, we Prussians are always striving!
Die Uraufführung der vollständigen Oper fand dann am 28. Mai 1938 im Stadttheater Zürich statt. Die deutsche Erstaufführung folgte am 13. Dezember 1946 im Staatstheater Stuttgart. Weitaus bekannter als die Oper ist die Sinfonie, die einen Auszug der gleichnamigen Oper bildet. Hindemith strebte mit der Sinfonie an, den Isenheimer Altar musikalisch umzusetzen.
Mathis soll hingerichtet werden. Auf Fürsprache der nun verwitweten Gräfin Helfenstein sieht man jedoch davon ab. Ursula Riedinger, ihr Vater und Capito bemühen sich, den Kardinal zur Heirat zu bewegen. Der aber will seinem alten Glauben treu bleiben. Mathis und Regina sind auf der Flucht. Letztere ist durch den Tod ihres Vaters tief betrübt. Während die beiden im Odenwald rasten, erzählt Mathis dem Mädchen von musizierenden Engeln. Darüber schläft Regina ein. Es verdichten sich Wirklichkeit und Traum zu den Bildern des Isenheimer Altars: "Die Versuchung des heiligen Antonius" und "Antonius in der Einsiedelei". Kardinal Albrecht erscheint in Gestalt des heiligen Petrus und befiehlt Mathis: "Gehe hin und bilde! " Mathis hat den wunderbaren Altar geschaffen. Die Anstrengung darüber hat seine Kräfte verschlissen. Regina, die von Ursula liebevoll gepflegt worden ist, stirbt in Mathis' Werkstatt. Albrecht kommt ein letztes Mal zu Mathis und bittet ihn, er möge für den Rest seines Lebens in seiner Nähe bleiben.